Ketua Rekabentuk Supermarine, R.J. Mitchell telah memenangi tiga perlumbaan kapal terbang laut Tropi Schneider dengan pesawatnya, dengan menggabungkan enjin Napier atau Rolls Royce yang berkuasa dengan tumpuan terperinci pada streamlining. Kualiti yang sama juga terbukti juga berguna pada reka bentuk pejuang, dan pada 1930 Mitchell menghasilkan kapal terbang sebegitu sebagai jawapan kepada permintaan Kementerian Udara (Air Ministry) bagi pesawat pejuang bersayap tunggal yang baru dan moden.

Cubaan pertama membina pesawat pejuang menghasilkan kapal terbang sayap tunggal terbuka dengan sayap-gull dan and a large fixed spatted undercarriage. Supermarine Jenis 224 tidak mencapai prestasi yang diharapkan; juga kesemua rekaan yang bersaing yang turut dianggap gagal.

Mitchell serta merta mengalih perhatiannya kepada rekaan yang diperelok sebagai usaha peribadi, dengan sokongan Vickers, pemilik Supermarine. Rea bentuk baru menambah gear penarik (retraction), kokpit tertutup, peralatan oksigen, dan enjin Rolls Royce PV-12 yang lebih berkuasa, kemudiannya dinamakan Merlin.

Pada tahun 1935 Kementerian Udara telah melihat peningkatan dalam kemajuan bagi mencuba reka bentuk sayap tunggal semula. Mereka menolak reka bentuk baru Supermarine berasaskan bahawa ia tidak membawa beban lapan laras mesingan yang diperlukan, dan kelihatannya tidak mempunyai ruang bagi membawanya.

Sekali lagi Mitchell berjaya menyelesaikan masaalah ini. Ia dicadangkan bahawa dengan melihat pada pelbagai kapal terbang Heinkel, dia memutuskan penggunaan penggunaan planform melengkung, yang mempunyai legih banyak chord bagi membenarkan lapan mesingan yang diperlukan, sementara mengekalkan seretan rendah yang terdapat pada rekaan sayap terdahulu yang lebih ringkas. Beverley Shenstone, pakar aerodinamik Mitchell, bagaimanapun, menegaskan bahawa sayap Mitchell bukanlah salinan langsung daripada Heinkel He 70, sebagaimana didakwa oleh sesetengah orang; sayap Spitfire lebih nipis dan mempunyai seksyen yang berlainan. Walau bagaimanapun, sayap melengkung (elliptical) memenuhi syarat Kementerian Udara bagi Jenis 300, yang mereka biayai sebagai F.10/35.

Penerbangan prototaip pertama adalah pada 5 March 1936. Prestasinya sehinggakan Kementerian Udara serta merta menempah 310 buah. Pada ketika itu, ia masih "di uji" oleh juruterbang ujian Vickers, walaupun sebelum kapal terbang itu diserahkan kepada mereka bagi ujian mereka sendiri.

Ciri-ciri rekabentuk terakhir Spitfire yang seringkali disebut-sebut oleh juruterbangnya adalah ciri-ciri washout, yang luar biasa pada masa itu. Kejadian di mana sayap +2° pada pangkalnya dan −½° pada hujungnya. Lengkungan ini bererti pangkal sayap akan stall sebelum hujung, mengurangkan kemungkinan saat pusingan merbahaya semasa stall yangdikenali sebagai putar (spin). Ramai juru terbang beruntung daripada ciri ini semasa bertempur ketika membuat pusingan ketat hampir kepada had kapal terbang kerana apabila pangkal sayap stall ia menjadikan kayu pengawal bergegar memberikan amaran kepada juru terbang bahawa dia menghampiri had prestasi kapal terbang.